Альфа- и бета-экспансины, экспрессирующиеся в различных зонах растущего корня кукурузы1

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Экспансины – низкомелекулярные белки, играющие ключевую роль в модификации структуры клеточной стенки в ходе различных физиологических процессов, в частности роста клеток растяжением. Экспансины кодируются большим мультигенным семейством и подразделяются на четыре подсемейства, основными из которых являются альфа- и бета-экспансины; последние получили особое развитие у злаков. Считается, что экспансины модифицируют взаимодействия целлюлозы с ксилоглюканом (альфа-экспансины) или с арабиноксиланом (бета-экспансины). При этом экспансины не обладают каталитической активностью, конкретный механизм их действия неясен, непонятно физиологическое значение столь большого разнообразия изоформ. Для изучения характера экспрессии отдельных экспансинов мы провели транскриптомный анализ всех идентифицированных в геноме кукурузы генов экспансинов, используя удобную модельную систему – зоны растущего первичного корня кукурузы, различающиеся по стадии развития клеток и составу их клеточных стенок. Из 91 гена экспансинов кукурузы в корне экспрессировались 67, причем для большинства генов экспансинов был характерен узкий диапазон зон с максимальным уровнем транскриптов. С применением сконструированного гликоэррея, содержащего 183 полисахарида из клеточных стенок растений различных видов, показано, что рекомбинантные экспансины AtEXPA1 и AtEXPB1 способны связываться с арабиногалактанами и рамногалактуронанами I и рядом других полисахаридов клеточных стенок, что расширяет список их потенциальных углеводных мишеней. Продемонстрированы различия в специфичности взаимодействия альфа- и бета-экспансинов с различными полисахаридами, как в количественном, так и в качественном отношении. Выдвинута гипотеза, что многочисленность экспансинов в одном растительном организме и тонкая регуляция их экспрессии объясняются, по крайней мере отчасти, спецификой связывания индивидуальных экспансинов с конкретными полисахаридами клеточной стенки.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Т. А. Горшкова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Автор, ответственный за переписку.
Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Казань

Н. В. Шилова

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Москва

Л. В. Козлова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”; Университет Монпелье, Национальный центр научных исследований

Email: gorshkova@kibb.knc.ru

Лаборатория механики и гражданской инженерии, Университет Монпелье, Национальный центр научных исследований

Россия, Казань; Монпелье, Франция

О. В. Горшков

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Казань

А. Р. Назипова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Казань

А. Р. Агълямова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Казань

С. М. Полякова

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Москва

А. Ю. Нокель

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Москва

В. В. Головченко

Институт физиологии Федерального исследовательского центра Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Сыктывкар

П. В. Микшина

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Казань

О. А. Патова

Институт физиологии Федерального исследовательского центра Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Сыктывкар

Н. В. Бовин

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Cosgrove D.J. Building an extensible cell wall // Plant Physiol. 2022. V. 189. P. 1246. https://doi: 10.1093/plphys/kiac184
  2. Pien S., Wyrzykowska J., McQueen-Mason S., Smart C., Fleming A. Local expression of expansin induces the entire process of leaf development and modifies leaf shape // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001. V. 98. P. 11812. https://doi.org/10.1073/pnas.191380498
  3. Cho H.T., Cosgrove D.J. Regulation of root hair initiation and expansin gene expression in Arabidopsis // Plant Cell. 2002. V. 14. P. 3237. https://doi.org/10.1105/tpc.006437
  4. Samalova M., Gahurova E., Hejatko J. Expansin-mediated developmental and adaptive responses: A matter of cell wall biomechanics? // Quant. Plant Biol. 2022. V. 3. P. e11. https://doi.org/10.1017/qpb.2022.6
  5. McQueen-Mason S., Cosgrove D.J. Disruption of hydrogen bonding between plant cell wall polymers by proteins that induce wall extension // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994. V. 91. P. 6574. https://doi.org/10.1073/pnas.91.14.6574
  6. Kende H., Bradford K., Brummell D., Cho H.T., Cosgrove D.J., Fleming A., Gehring C., Lee Y., Queen-Mason S., Rose J., Voesenek L.A. Nomenclature for members of the expansin superfamily of genes and proteins // Plant Mol. Biol. 2004. V. 55. P. 311. https://doi.org/10.1007/s11103-004-0158-6
  7. Sampedro J., Cosgrove D.J. The expansin superfamily // Genome Biol. 2005. V. 6. P. 1. https://doi.org/10.1186/gb-2005-6-12-242
  8. Sampedro J., Guttman M., Li L.C., Cosgrove D.J. Evolutionary divergence of β-expansin structure and function in grasses parallels emergence of distinctive primary cell wall traits // Plant J. 2015. V. 81. P. 108. https://doi.org/10.1111/tpj.12715.
  9. Li L.C., Bedinger P.A., Volk C., Jones A.D., Cosgrove D.J. Purification and characterization of four beta-expansins (Zea m 1 isoforms) from maize pollen // Plant Physiol. 2003. V. 132. P. 2073. https://doi.org/10.1104/pp.103.020024
  10. McQueen-Mason S., Durachko D.M., Cosgrove D.J. Two endogenous proteins that induce cell wall extension in plants // Plant Cell. 1992. V. 4. P. 1425. https://doi.org/10.1105/tpc.4.11.1425
  11. Park Y.B., Cosgrove D.J. A revised architecture of primary cell walls based on biomechanical changes induced by substrate-specific endoglucanases // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 1933. https://doi.org/10.1104/pp.111.192880
  12. Whitney S.E., Gidley M.J., McQueen-Mason S.J. Probing expansin action using cellulose/hemicellulose composites // Plant J. 2000. V. 22. P. 327. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2000.00742.x
  13. Wang T., Chen Y., Tabuchi A., Cosgrove D.J., Hong M. The target of β-expansin EXPB1 in maize cell walls from binding and solid-state NMR studies // Plant Physiol. 2016. V. 172. P. 2107. https://doi.org/10.1104/pp.16.01311
  14. Иванов В.Б. Клеточные основы роста растений. Москва: Наука, 1974. 222 с.
  15. Kozlova L.V., Nazipova A.R., Gorshkov O.V., Petrova A.A., Gorshkova T.A. Elongating maize root: zone-specific combinations of polysaccharides from type I and type II primary cell walls // Sci. Rep. 2020. V. 10. P. 10956. https://doi.org/10.1038/s41598-020-67782-0
  16. Petrova A., Gorshkova T., Kozlova L. Gradients of cell wall nano-mechanical properties along and across elongating primary roots of maize // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 1764. https://doi.org/10.1093/jxb/eraa561
  17. Nazipova A., Gorshkov O., Eneyskaya E., Petrova N., Kulminskaya A., Gorshkova T., Kozlova L. Forgotten actors: Glycoside hydrolases during elongation growth of maize primary root // Front. Plant Sci. 2022. V. 12. P. 802424. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.802424
  18. Nikiforova А.V., Golovchenko V.V., Mikshina P.V., Patova О.А., Gorshkova Т.А., Bovin N.V., Shilova N.V. Plant polysaccharide array for studying carbohydrate-binding proteins // Biochemistry (Moscow). 2022. V. 87. P. 890. https://doi.org/10.1134/S0006297922090036
  19. Kozlova L.V., Ageeva M.V., Ibragimova N.N., Gorshkova T.A. Arrangement of mixed-linkage glucan and glucuronoarabinoxylan in the cell walls of growing maize roots // Ann. Bot. (Oxford, U. K.). 2014. V. 114. P. 1135. https://doi.org/10.1093/aob/mcu125
  20. Bolser D., Staines D.M., Pritchard E., Kersey P. Ensembl plants: integrating tools for visualizing, mining, and analyzing plant genomics data // Plant bioinformatics: Methods and protocols. 2016. V. 1374. P. 115. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-3167-5_6
  21. El-Gebali S., Mistry J., Bateman A., Eddy S.R., Luciani A., Potter S.C., Qureshi M., Richardson L.J., Salazar G.A., Smart A., Sonnhammer E.L.L., Hirsh L., Paladin L., Piovesan D., Tosatto S.C.E. The Pfam protein families database in 2019 // Nucleic Acids Res. 2019. V. 47. P. D427. https://doi.org/10.1093/nar/gky995
  22. Cosgrove D.J. Plant expansins: diversity and interactions with plant cell walls // Curr. Opin. Plant Biol. 2015. V. 25. P. 162. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2015.05.014
  23. Goodstein D.M., Shu S., Howson R., Neupane R., Hayes R.D., Fazo J., Mitros T., Dirks W., Hellsten U., Putnam N., Rokhsar D.S. Phytozome: a comparative platform for green plant genomics // Nucleic Acids Res. 2012. V. 40. P. D1178. https://doi.org/10.1093/nar/gkr944
  24. Madeira F., Park Y.M., Lee J., Buso N., Gur T., Madhusoodanan N., Basutkar P., Tivey A.R.N., Potter S.C., Finn R.D., Lopez R. The EMBL-EBI search and sequence analysis tools APIs in 2019 // Nucleic Acids Res. 2019. V. 47. P. W636. https://doi.org/10.1093/nar/gkz268
  25. Nguyen L.T., Schmidt H.A., Von Haeseler A., Minh B.Q. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies // Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
  26. Kalyaanamoorthy S., Min B.Q., Wong T.K., Von Haeseler A., Jermiin L.S. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 587. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
  27. Minh B.Q., Nguyen M.A.T., Von Haeseler A. Ultrafast approximation for phylogenetic bootstrap // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 1188. https://doi.org/10.1093/molbev/mst024
  28. Letunic I., Bork P. Interactive tree of life (iTOL) v5: an online tool for phylogenetic tree display and annotation // Nucleic Acids Res. 2021. V. 49. P. W293. https://doi.org/10.1093/nar/gkab301
  29. Kim D., Landmead B., Salzberg S.L. HISAT: a fast spliced aligner with low memory requirements // Nat. Methods. 2015. V. 12. P. 357. https://doi.org/10.1038/Nmeth.3317
  30. Pertea M., Kim D., Pertea G.M., Leek J.T., Salzberg S.L. Transcript-level expression analysis of RNA-seq experiments with HISAT, StringTie and Ballgown // Nat. Protoc. 2016. V. 11. P. 1650. https://doi.org/10.1038/nprot.2016.095
  31. Love M.I., Huber W., Anders S. Moderated estimation of fold change and dispersion for RNA-seq data with DESeq2 // Genome Biol. 2014. V. 15. P. 550. https://doi.org/10.1186/s13059-014-0550-8
  32. Su Z.Q., Labaj P.P., Li S., Thierry-Mieg J., Thierry-Mieg D., Shi W., Wang C., Schroth G.P., Setterquist R.A., Thompson J.F., Jones W.D., Xiao W., Xu W., Jensen R.V., Kelly R. et al. A comprehensive assessment of RNA-seq accuracy, reproducibility and information content by the sequencing quality control consortium // Nat. Biotech. 2014. V. 32. P. 903. https://doi.org/10.1038/nbt.2957
  33. Choi D., Cho H.T., Lee Y. Expansins: expanding importance in plant growth and development // Physiol. Plant. 2006. V. 126. P. 511. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00612.x
  34. Yennawar N.H., Li L.C., Dudzinski D.M., Tabuchi A., Cosgrove D.J. Crystal structure and activities of EXPB1 (Zea m 1), a beta-expansin and group-1 pollen allergen from maize // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006. V. 103. P. 14664. https://doi.org/10.1073/pnas.0605979103
  35. Nie S.-P., Wang C., Cui S.W., Wang Q., Xie M.-Y., Phillips G.O. A further amendment to the classical core structure of gum arabic (Acacia senegal) // Food Hydrocolloids. 2013. V. 31. P. 42. https://doi.org/10.1016/j.foodhyd.2012.09.014
  36. Golovchenko V.V., Khlopin V.A., Patova O.A., Feltsinger L.S., Bilan M.I., Dmitrenok A.S., Shashkov A.S. Pectin from leaves of birch (Betula pendula Roth.): Results of NMR experiments and hypothesis of the RG-I structure // Carbohydr. Polym. 2022. V. 284. P. 119186. https://doi.org/10.1016/j.carbpol.2022.119186
  37. Park Y.B., Cosgrove D.J. Changes in cell wall biomechanical properties in the xyloglucan-deficient xxt1/xxt2 mutant of Arabidopsis // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 465. https://doi.org/10.1104/pp.111.189779
  38. Sørensen I., Pedersen H.L., Willats W.G. An array of possibilities for pectin // Carbohydr. Res. 2009. V. 344. P. 1872. https://doi.org/10.1016/j.carres.2008.12.008
  39. Ruprecht C., Bartetzko M.P., Senf D., Dallabernadina P., Boos I., Andersen M.C.F., Kotake T., Knox J.P., Hahn M.G., Clausen M.H., Pfrengle F. A synthetic glycan microarray enables epitope mapping of plant cell wall glycan-directed antibodies // Plant Physiol. 2017. V. 175. P. 1094. https://doi.org/10.1104/pp.17.00737
  40. Blixt O., Head S., Mondala T., Scanlan C., Huflejt M.E., Alvarez R., Bryan M.C., Fazio F., Calarese D., Stevens J., Razi N., Stevens D.J., Skehel J.J., van Die I., Burton D.R. Printed covalent glycan array for ligand profiling of diverse glycan binding proteins // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004. V. 101. P. 17033. https://doi.org/10.1073/pnas.0407902101
  41. Moller I., Marcus S.E., Haeger A., Verhertbruggen Y., Verhoef R., Schols H., Ulvskov P., Mikkelsen J.D., Knox J.P., Willats W. High-throughput screening of monoclonal antibodies against plant cell wall glycans by hierarchical clustering of their carbohydrate microarray binding profiles // Glycoconjugate J. 2008. V. 25. P. 37. https://doi.org/10.1007/s10719-007-9059-7
  42. Wang T., Park Y.B., Caporini M.A., Rosay M., Zhong L., Cosgrove D.J., Hong M. Sensitivity-enhanced solid-state NMR detection of expansin’s target in plant cell walls // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013. V. 110. P. 16444. https://doi.org/10.1073/pnas.131629011
  43. Georgelis N., Tabuchi A., Nikolaidis N., Cosgrove D.J. Structure-function analysis of the bacterial expansin EXLX1 // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 16814. https://doi.org/10.1074/jbc.M111.225037
  44. Mateluna P., Valenzuela-Riffo F., Morales-Quintana L., Herrera R., Ramos P. Transcriptional and computational study of expansins differentially expressed in the response to inclination in radiata pine // Plant Physiol. Biochem. 2017. V. 115. P. 12. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2017.03.005
  45. Valenzuela-Riffo F., Gaete-Eastman C., Stappung Y., Lizana R., Herrera R., Moya-Leon M. A., Morales-Quintana L. Comparative in silico study of the differences in the structure and ligand interaction properties of three alpha-expansin proteins from Fragaria chiloensis fruit // J. Biomol. Struct. Dyn. 2020. V. 37. P. 3245. https://doi.org/10.1080/07391102.2018.1517610
  46. Marcon C., Malik W.A., Walley J.W., Shen Z., Paschold A., Smith L.G., Piepho H.P., Briggs S.P., Hochholdinger F. A high-resolution tissue-specific proteome and phosphoproteome atlas of maize primary roots reveals functional gradients along the root axes // Plant Physiol. 2015. V. 168. P. 233. https://doi.org/10.1104/pp.15.00138
  47. Stelpflug S.C., Sekhon R.S., Vaillancourt B., Hirsch C.N., Buell C.R., de Leon N., Kaeppler S.M. An expanded maize gene expression atlas based on RNA sequencing and its use to explore root development // Plant Gen. 2016. V. 9. P. plantgenome2015.04.0025. https://doi.org/10.3835/plantgenome2015.04.0025
  48. Carpita N.C. Structure and biogenesis of the cell walls of grasses // Annu. Rev. Plant Biol. 1996. V. 47. P. 445. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.47.1.445
  49. Samalova M., Melnikava A., Elsayad K., Peaucelle A., Gahurova E., Gumulec J., Spyroglou I., Zemlyanskaya E.V., Ubogoeva E.V., Balkova D., Demko M., Blavet N., Alexiou P., Benes V., Mouille G. et al. Hormone-regulated expansins: expression, localization, and cell wall biomechanics in Arabidopsis root growth // Plant Physiol. 2023. V. 19. P. kiad228. https://doi: 10.1093/plphys/kiad228

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Схема деления кончика первичного корня 5-дневного проростка кукурузы на зоны для анализа транскриптомов. Точками покрыты зоны корня, которые не использовались для анализа.

Скачать (150KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Филогенетическое древо экспансинов кукурузы (Zea mays), резуховидки Таля (Arabidopsis thaliana) и риса (Oryza sativa). Наименования экспансинов, гены которых экспрессируются в корне кукурузы, обозначены на древе черным шрифтом, а те, гены которых не экспрессируются (TGR < 16 во всех образцах) – серым шрифтом. Для резуховидки Таля дополнительно указаны названия экспансинов, предложенные Kende с соавт. [6], для риса – согласно Choi с соавт. [33]. Круглыми скобками и римскими цифрами указаны выделенные нами клады для альфа- и бета-экспансинов кукурузы. Арабскими цифрами указаны индексы сверхбыстрой аппроксимации филогенетического бутстрепа.

Скачать (721KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Уровень транскриптов генов экспансинов, экспрессирующихся (TGR ≥ 16 хотя бы в одной зоне) в различных зонах корня проростка кукурузы. Гены отсортированы по подсемействам (EXPA – альфа-экспансины, EXPB – бета-экспансины, EXLA – альфа-экспансин-подобные белки), внутри подсемейств – по кладам (обозначены римскими цифрами и соответствуют филогенетическому древу на рис. 2), а внутри клад – по убыванию суммарных значений TGR во всех образцах. Тепловая карта экспрессии: левая панель – значения TGR; правая панель – относительный уровень экспрессии генов в процентах, где за 100% принято максимальное для каждого гена значение TGR. Чех – чехлик, Мер – меристема, рРаст – ранее растяжение, Раст – активное растяжение, пРаст – позднее растяжение.

Скачать (1MB)
Метаданные
5. Рис. 4. Оценка чистоты рекомбинантных экспансинов с помощью электрофореза (Гель) с последующим иммуноблоттиногом (Блот) с антителами на гистидиновую метку.

Скачать (70KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Взаимодействия рекомбинантных альфа- и бета-экспансинов (AtEXPA1 и AtEXPB1) с полисахаридами растительной клеточной стенки, входящими в состав гликоэррея. Представлено по пять полисахаридов с максимальным уровнем взаимодействия для каждой из 9 групп полисахаридов, существенно различающихся по моносахаридному составу. Для сопоставления результатов отдельных экспериментов с AtEXPA1 и AtEXPB1 данные представлены в % от максимального значения RFU в каждом эксперименте (% норм RFU). Пороговой величиной для отсечки полисахаридов, не продемонстрировавших взаимодействия, считали 10% от максимально значения RFU (указано вертикальной пунктирной линией).

Скачать (648KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Ингибирование взаимодействия экспансинов AtEXPA1 (а) и AtEXPB1 (б) с полисахаридом 15106 (арабиногалактан из зелени пихты, концентрация 1 мкг/мл) с помощью различных полисахаридов (15106, 15058, 15148, 15090, 15165, описание в тексте) по результатам планшетного твердофазного анализа. Концентрация экспансинов: 10 мкг/ мл.

Скачать (181KB)
Метаданные
8. Дополнительные материалы
Скачать (227KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024