CULTURABLE MICROORGANISMS IN HIGH-ALTITUDE ATMOSPHERIC AEROSOL SAMPLES COLLECTED ABOVE NORTHERN SIBERIA BY AIRCRAFT SOUNDING


Cite item

Full Text

Abstract

To contribute to the comprehensive study of atmospheric pollution in Siberia, aircraft soundingwas carried out in Northwestern Siberian along the following route: Novosibirsk - Surgut - Igarka - Novosibirsk. This work was aimed at studying the quantity and representation of culturable microorganisms and other biogenic components of the atmosphere at altitudes up to 8,000 m. The air samples were collected to impingers (flow rate 50 ± 5 L/min) where 50 ml of Hanks’ solution (ICN Biomedicals) was used as the sorbing liquid and applied on the fibrous filters. The concentration of biogenic material was recorded, and the concentration and diversity of culturable microorganisms were determined in total protein samples. It was found that the samples of atmospheric air contained 158 mesophilic and psychrophilic microorganisms represented by such genera as Micrococcus, Staphylococcus, Bacillus, Nocardia, Arthrobacter, and Rhodococcus. Also, Actinomycete, yeast and fungal cultures were also isolated. Non-sporiferous bacteria were widely presented at all altitudes. Enzymatic activity of the isolated microorganisms and a number of pathogenicity factors present were investigated. The data on quantity and representation of culturable microorganisms and other biogenic components at altitudes up to 8000 m in Northwestern Siberia were obtained for the first time. It is a significant contribution to the study of the atmosphere of this region. The patterns of the observed biodiversity of microorganisms, associated with the sampling altitude or geographic location, should be determined infurther research.

Full Text

Введение Микроорганизмы, содержащиеся в атмосферных аэрозолях, имеют разнообразные источники поступления как природного (с поверхности водной и почвенной сред, фитомассы растений, пыльцы и др.), так и антропогенного характера (с поверхности урбаноземов, с выбросами от техногенных объектов и др.). Жизнеспособные клетки, находящиеся в атмосфере, проявляют устойчивость к УФ- излучению, фотохимическим окислителям, загрязнителям (окиси азота и серы, ароматические соединения, сажа и др.). Эти стрессирующие факторы окружающей среды способствуют проявлению у микроорганизмов таких адаптационных возможностей как пигментообразование, формирование эндоспор, секреция новых вторичных метаболитов с широким спектром биологической активности. В связи с происходящими в современных условиях глобальными климатическими изменениями актуальность исследований атмосферных аэрозолей существенно выросла. Существует мнение, что микроорганизмы, обнаруживаемые в атмосфере, являются не только случайными биоагентами, подхватываемыми восходящими конвективными потоками воздуха, но среди них встречается и метаболически активная резидентная микробиота, способная к размножению и участию в биогеохимическом круговороте (Womack et al. 2010). Таким образом, атмосфера может являться полноценной средой обитания. Но даже в пределах воздушной среды можно выделить несколько экологических ниш: капли воды, атмосферные снег и лед, поверхность твердых частиц и пыли, где содержание микроорганизмов может варьировать. Имеются отличия в численности и разнообразии микроорганизмов в атмосфере и воды в ней: в исследованиях (Xu et al. 2017) подчеркивается, что на значительных высотах бактериальное обилие (индекс видового разнообразия Chao1) воды облаков было выше, чем в атмосферных аэрозолях, даже после ураганов и пыльных бурь. По-видимому, это связано с наличием растворенных в атмосферной воде питательных веществ, концентрация которых может достигать уровня олиготрофных озер (Pearce et al. 2009). Что касается расчетов длительности пребывания биоаэрозолей с момента попадания в атмосферу до момента осаждения, то период «витания» может быть от 2,2 до 188,1 дня, а среднее время пребывания клеток в воздухе составляет 1 неделю (Williams et al. 2002; Burrows et al. 2009). Интересно, что в исследовании (Ravva et al. 2012) содержание культивируемых бактерий в атмосферных аэрозолях колебалось от 3 КОЕ до 6×106 КОЕ/м3 воздуха и значительно зависело от сезонных температур, но не от влажности воздуха или скорости ветра. К настоящему времени установлено, что наибольшие значения КОЕ в атмосфере наблюдаются летом и осенью, а в течение суток в концентрации бактерий может иметься два пика - утром и вечером (Tong et al. 2007; Fang et al. 2007; Lighthart, Shaffer 1995; Shaffer, Lighthart 1997). Предполагается, что на ежедневные и еженедельные изменения в численности бактерий в атмосферных сообществах влияют антропогенные источники, а сезонные изменения вызваны климатическими и атмосферными процессами (Maron et al. 2006). Отмечена зависимость между особенностями почвенно-растительного покрова и концентрациями клеток бактерий в приземном слое воздуха (Bertolini et al. 2013; Shaffer, Lighthart 1997; Tong et al. 2007). Количество биоаэрозолей, захватываемых восходящими воздушными потоками с поверхности почвы и растительности, может быть измерено (Burrows et al. 2009a, 2009b). Например, в исследовании (Lighthart, Shaffer 1994) для географической зоны пустыни с кустарниковой растительностью на территории США оценен максимальный восходящий поток биоаэрозолей в дневное время - 17 000 КОЕ м-2/ч-1 и показано, что он зависит от интенсивности нагревания земной поверхности: чем лучше прогревание, тем интенсивнее происходят восходящие конвективные движения воздуха. Несмотря на то, что восходящий поток бактерий уменьшался после полудня, их концентрация в атмосфере продолжала увеличиваться. Предположительно, авторы связывают это с уменьшением интенсивности солнечной радиации во второй половине дня, что позволяет увеличить выживаемость высвобождаемых от поверхности земли бактериальных клеток. Существенную роль в привнесении биоаэрозолей в атмосферу оказывают азиатские пыльные бури, микроорганизмы из которых транспортируются на значительные расстояния от места их возникновения. Пылевые частицы снижают степень проникновения УФ-лучей, губительно воздействующих на живые клетки, и обеспечивают наличие питательных веществ (Kakikawa 2008). Показатель КОЕ при этом может увеличиться от нескольких раз до нескольких порядков по сравнению с условиями до пыльной бури (Hara, Zhang 2012). Зарегистрирован перенос биологических частиц с пылью из Средней Азии в Западную Сибирь (Андреева и др. 2018), перенос бактериальных клеток с территории Восточной Сибири через Монголию до Великой Китайской равнины, причем эти пробы воздуха имели наибольшее видовое богатство и разнообразие по сравнению с другими в этом исследовании, внутриконтинентальными и принесенными потоками со стороны океана (Xu 2019). Ранее исследования содержания биаэрозолей и суммарного белка на территории Сибири проводились для других областей: прибрежной зоны Байкала (Сергеев и др. 2009; Matthias-Maser et al. 2000) и юга Западной Сибири (Андреева и др. 2000). Целью данной работы являлось исследование на высотах до 8 000 м численности и разнообразия культивируемых микроорганизмов над территорией севера Сибири. Материалы и методы Отбор высотных проб атмосферного воздуха осуществляли по маршруту Новосибирск - Сургут - Игарка - Новосибирск и Новосибирск - Сургут - Новосибирск с помощью лаборатории «Оптик-Э», смонтированной на самолете ТУ-134. Самолет пролетал в дневное время 16-18 июля 2017 г. над территорией Сибири на высотах от 400 до 8 000 м. Для определения массы суммарного белка для каждой высоты отбирали пробы воздуха на фильтры типа АФА-ХА-20. Определение в пробах массовой концентрации суммарного белка проводили флуорометрическим методом, основанным на приобретении белком интенсивной флуоресценции после его модификации флуорогенным реактивом. Для микробиологического анализа пробы атмосферного воздуха отбирали в импинджеры, содержащие 50 мл раствора Хенкса в качестве сорбирующей жидкости с расходом 50 л/мин. Выделение микроорганизмов проводили, высевая пробы на питательные среды, позволяющие выявить микроорганизмы различных таксономических групп: на агаризованную и жидкую среду LB (Difco, USA), обедненную среду LB (разбавление 1:10), крахмало-аммиачный агар (КАА), почвенный агар (ПА), cреду Сабуро (Методы 1984; Определитель 1997). Инкубировали высевы при температурах 28-30 и 6-9ºС в течение 3-14 суток. Расчет числа культивируемых микроорганизмов в пробах проводили по стандартным методикам (Ашмарин, Воробьев 1962), при этом количество микроорганизмов определяли по 3-4 параллелям проб, рассеянных на 4-5 различных средах. Индивидуальные колонии микроорганизмов использовали для получения чистых культур и последующего анализа фенотипических свойств стандартными методами (Методы 1984). Морфологию клеток микроорганизмов исследовали с помощью фазово-контрастной микроскопии (микроскоп Axioskop 40, “CarlZeiss”, Германия). Скрининг ферментативной активности культур проводили в соответствии с (Методы 1984). Выделенные штаммы микроорганизмов хранили при низкотемпературном замораживании в коллекции природных изолятов ФБУН ГНЦ ВБ «Вектор» Роспотребнадзора. Результаты и обсуждение В рамках комплексного изучения атмосферных загрязнений в Сибири проведено самолетное зондирование атмосферы на севере Западно-Сибирского региона, расположенного на территории Западно-Сибирской равнины, представленного природными зонами тундры, лесотундры и тайги. По климатическим условиям г. Сургут и п. Игарка приравнены к Крайнему Северу. Масса суммарного белка является универсальным маркером наличия компонентов биологического происхождения. С помощью данного показателя можно судить о насыщенности атмосферы биологическими частицами. В пробах фиксировалась концентрация биогенного материала по суммарному белку (в том числе его доля в полной массе аэрозоля). Суммарный белок находился в пределах от 0 до 0,663 мкг/м3. На высотах 4 000-8 000 м содержание суммарного белка было ниже, чем на высотах 400-500 м, примерно в 6 раз (табл. 1), что, скорее всего, объясняется существенным вкладом наземных источников в пул аэрозолей нижних слоев атмосферы. Ранее были определены значения величин суммарного белка для аэрозолей юга Западной Сибири, которые колебались от 0,11±0,10 в 2001 г. до 0,89±0,21 в 2006 г. Летом средние значения суммарного белка в воздухе на юге Западной Сибири были выше, чем в другие сезоны года, и составляли 0,75±0,07 мкг/м3(Сафатов и др. 2014). Высев проб атмосферных аэрозолей позволил выделить 158 чистых культур микроорганизмов, из них 123 были мезофильными, 35 психрофильными. Наибольшее разнообразие бактериальных видов было представлено на агаризованных средах LВ, LВ 1:10 и ПА, незначительное на КАА, как для культивирования при температуре 28-30ºС, так и при 6-9ºС. На этапе маршрута Новосибирск - Сургут - Игарка (промежуточный ориентир полета - над г. Норильском) среди выделенных мезофильных и психрофильных штаммов преобладали неспороносные бактерии. Полет Игарка - Новосибирск (промежуточный ориентир полета - над п. Бор) показал преобладание в пробах атмосферного воздуха неспороносных бактерий и кокков среди мезофилов, и неспороносных бактерии среди психрофилов (табл. 2). Пробы третьей части маршрута Новосибирск - Сургут - Новосибирск отличались от предыдущих по качественному составу: в разных пробах преобладали по численности мезофильные спорообразующие бактерии, неспороносные бактерии, кокки; отдельные пробы содержали актиномицеты, психрофильные бактерии были представлены неспороносными бактериями и кокками. Ни одна проба не содержала большого количества грибов. Психрофильные дрожжи и спорообразующие бактерии, культивируемые в условиях опыта, не были обнаружены. Таблица 1 Концентрации суммарного белка в атмосфере на различных сегментах полета Дата, сегмент полета Время Высота, м Объем, м3 Белок, мкг/м3 16.07.2017 Новосибирск-Сургут 11:52-12:26 4 000 13,034 0 12:36-13:01 400 7,454 0,134 13:03-13:37 500 11,023 0,663 16.07.2017 Сургут-Игарка 15:00-15:38 4 000 13,862 0 15:47-16:24 400 11,039 0,053 16:26-16:42 300-400 5,192 0,014 16:52-17:36 4 000 12,357 0 17.07.2017 Игарка-Новосибирск 10:14-10:34 4 000 7,494 0 10:46-11:05 400-500 5,828 0,036 11:15-11:36 4 000 7,256 0,057 11:44-12:06 400 6,628 0,053 12:15-12:35 4 000 7,451 0 12:46-13:12 400 7,645 0,175 18.07.2017 Новосибирск-Сургут-Новосибирск 7:35-7:47 8 000 4,74 0,066 7:59-8:13 4 000 4,487 0,078 8:23-8:47 500-700 7,203 0,257 9:10-9:24 8000 6,026 0,024 9:35-9:54 4 000 6,315 0,066 10:03-10:38 400 6,963 0,217 Примечание: «0» - пробы, в которых концентрация находится ниже предела обнаружения. Таблица 2 Концентрации и представительство культивируемых микроорганизмов в атмосфере на различных сегментах полета, выявленные при температуре культивирования высевов 6-9 и 28-30°С Сегмент полета № про-бы Время пробоотбора Высота, м Группы микроорганизмов (%) Бациллы Кокки Неспороносные Грибы Актино-мицеты Дрожжи Мезофильные микроорганизмы, выделенные при температуре культивирования 28-30ºС Новосибирск - Сургут - Игарка 1 11:54-12:24 4000 0 12,50 12,50 0 75,00 0 2 12:36-13:38 400-500 0 30,06 66,46 0,32 0 3,16 3 15:00-15:30 4000 0 0 93,56 0,31 6,13 0 4 15:38-16:33 400-300 17,86 0 80,36 1,79 0 0 5 16:50-17:33 4000 0 5,56 94,44 0 0 0 Игарка - Новосибирск 6 10:14-10:33 4000 0 100,00 0 0 0 0 7 10:46-11:05 400-500 0 0 86,55 2,80 10,65 0 8 11:15-11:35 4000 0 66,67 16,67 16,66 0 0 9 11:44-12:07 400 0 0 53,60 0,18 46,21 0 10 12:14-12:35 4000 0 89,47 0 10,53 0 0 11 12:46-13:12 400 0 3,55 95,74 0,71 0 0 Новосибирск - Сургут 12 7:35-7:47 8000 0 83,33 0 16,67 0 0 13 7:59-8:12 4000 0 20,00 20,00 0 60,00 0 14 8:23-8:35 500-700 0 100,00 0 0 0 0 15 9:09-9:27 8000 100 0 0 0 0 0 16 8:34-9:54 4000 0 50,00 0 0 50,00 0 17 10:03-10:26 400 0 0 0 100,00 0 0 Окончание таблицы 2 Сегмент полета № про-бы Время пробоотбора Высота, м Группы микроорганизмов (%) Бациллы Кокки Неспороносные Грибы Актино-мицеты Дрожжи Психрофильные микроорганизмы, выделенные при температуре культивирования 6-9ºС Новосибирск - Сургут - Игарка 1 11:54-12:24 4000 0 0 25,00 50,00 25,00 0 2 12:36-13:38 400-500 0 22,07 73,10 0,69 4,14 0 3 15:00-15:30 4000 0 0 89,47 10,53 0 0 4 15:38-16:33 300-400 0 0 47,62 52,38 0 0 5 16:50-17:33 4000 0 0 100,00 0 0 0 Игарка - Новосибирск 6 10:14-10:33 4000 0 0 0 100,00 0 0 7 10:46-11:05 400-500 0 0 93,55 6,45 0 0 8 11:15-11:35 4000 0 0 66,67 33,33 0 0 9 11:44-12:07 400 0 10,99 65,93 23,08 0 0 10 12:14-12:35 4000 0 20,00 40,00 40,00 0 0 11 12:46-13:12 400 0 0 83,33 16,67 0 0 Новосибирск - Сургут 12 7:35-7:47 8000 - - - - - - 13 7:59-8:12 4000 0 0 100,00 0 0 0 14 8:23-8:35 500-700 - - - - - - 15 9:09-9:27 8000 0 0 0 100,00 0 0 16 8:34-9:54 4000 0 0 98,04 1,96 0 0 17 10:03-10:26 400 0 32,26 0 67,74 0 0 Сравнение содержания основных выделенных групп бактерий показывает, что как в нашем исследовании, так и в других работах, где отбор проб осуществлялся над сельскими или природными территориями, среди грамотрицательных бактерий преобладали представители протеобактерий, а среди грамположительных - фирмикуты (Lighthart 1997; Maron et al. 2005; Fang et al. 2007). Концентрация бактерий в приземном воздухе, по данным многочисленных исследований, в среднем составляет 102-106 клеток/м3. Над равнинными и низменными участками суши, где ведется активная сельскохозяйственная или промышленная деятельность, содержание бактерий в воздухе обычно составляет около 105-106 клеток/м3 (Bowers et al. 2011a; 2011b). В прибрежных у океана и высокогорных районах концентрация бактерий обычно ниже - менее 104-105 клеток/м3 (Bowers et al. 2012). В тропосфере содержание клеток еще ниже и достигает от 0,36 до 3×105 клеток/м3 (DeLeon-Rodriguez et al. 2013; Maki et al. 2013). Итак, в исследованиях максимальных значений численность выделяемых микроорганизмов при температуре культивирования 28-30°С достигала 1,3×104 КОЕ/м3, при температуре культивирования 6-9°С- 6,3×103 КОЕ/м3; минимальные значения численности микроорганизмов, выделяемых при тех же температурных условиях, составляли, соответственно, 1,6×10 и 9 КОЕ/м3. Следует отметить, что корреляции в концентрации белка и численности обнаруживаемых микроорганизмов в исследуемых аэрозолях не наблюдали, что свидетельствует о наличии достаточно большого количества биогенных компонентов в атмосфере не микробного происхождения. Ферментативная активность выделенных мезофильных бактериальных изолятов: протеолитической активностью обладали 30% из числа исследуемых бактерий, липолитической - 51%, фосфолипазной - 37%, амилолитической - 6% изолятов. Психрофильные бактерии значительно отличались по изучаемым спектрам активности: протеолитической активностью обладали 60%, липолитической - 6%, фосфолипазной - 34%, амилолитической - 8,5% изолятов. Протеолитические, липолитические и фосфолипазные свойства у бактерий являются потенциальными признаками патогенности - факторами инвазии при проникновении в организм хозяина. Типичной картиной высева являлось богатое разнообразие яркоокрашенных колоний: желтую и оранжевую пигментацию имели 40% выделенных мезофильных и 48% психрофильных штаммов. В аналогичных исследованиях разнообразия микроорганизмов аэрозолей воздуха пигментированные бактерии составляли от 21 до 62% от общего числа выделенных (Shaffer, Lighthart 1997). Следует отметить, что пигментообразование у микробов имеет определенное физиологическое значение. Пигменты обеспечивают защиту клеток от природной ультрафиолетовой радиации, участвуют в биохимических реакциях, обладают антибиотическим действием. Выводы В пробах выявлены микроорганизмы широко распространенных родов, таких как Micrococcus, Staphylococcus, Bacillus, Nocardia, Arthrobacter, Rhodococcus, а также - актиномицеты, дрожжи и плесневые грибы. Анализ полученных данных не позволил выявить надежных связей изменения наблюдаемого биоразнообразия микроорганизмов в пробах с высотой взятия проб или с географическим положением. Очевидно, что полученных данных в настоящее время недостаточно для выявления этих закономерностей, для этого необходимы дальнейшие систематические исследования.
×

About the authors

I. S Andreeva

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector” of Rospotrebnadzor

Candidate of Biological Sciences (PhD), Associate Professor, Leading Researcher

A. S Safatov

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector” of Rospotrebnadzor

Doctor of Technical Sciences, Head of Department

L. I Puchkova

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector” of Rospotrebnadzor

Candidate of Biological Sciences (PhD), Leading Researcher

E. K Emelyanova

Novosibirsk State Medical University

Candidate of Biological Sciences (PhD), Senior Researcher, Associate Professor at the Department of Hygiene and Ecology

G. A Buryak

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector” of Rospotrebnadzor

Researcher

S. E Olkin

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector” of Rospotrebnadzor

Leading Researcher

I. K Reznikova

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector” of Rospotrebnadzor

Senior Researcher

O. V Ohlopkova

State Research Center of Virology and Biotechnology “Vector” of Rospotrebnadzor

Junior Researcher

References

  1. Андреева И.С., Белан Б.Д., Бородулин А.И., Буряк Г.А., Марченко Ю.В., Олькин С.Е., Панченко М.В., Петрищенко В.А., Пьянков О.В., Резникова И.К., Сафатов А.С., Сергеев А.Н., Степанова Е.В. 2000. Изучение изменчивости биогенной компоненты атмосферного аэрозоля над лесными массивами Западной Сибири // Оптика атмосферы и океана 13:06-07, 639-644.
  2. Андреева И.С., Сафатов А.С., Пучкова Л.И., Емельянова Е.К., Буряк Г.А., Терновой В.А. 2018. Спорообразующие бактерии, выделенные из аэрозолей воздуха юга Западной Сибири, во время атмосферного переноса воздушных масс // Вестник Нижневартовского государственного университета 3, 123-130.
  3. Ашмарин И.П., Воробьев А.А. 1962. Статистические методы в микробиологических исследованиях. Л.: МЕДГИЗ, 180.
  4. Методы общей бактериологии. 1984 / Герхард Ф., Мюррэй Р., Костилоу Р., Нестер Ю., Вуд В., Криг Н., Филипс Г. (ред.) М.: Мир. Т. 3.
  5. Определитель бактерий Берджи. 1997 / Хоулт Дж. (ред.). М.: Мир. Т. 2.
  6. Сафатов А.С., Буряк Г.А., Олькин С.Е., Резникова И.К., Макаров В.И., Попова С.А. 2013. Мониторинг концентраций органического/неорганического углерода и суммарного белка в аэрозоле приземного слоя атмосферы юга Западной Сибири // Оптика атмосферы и океана 26(12), 1054-1058.
  7. Сергеев А.Н., Сафатов А.С., Агафонов А.П., Андреева И.С., Аршинов М.Ю., Белан Б.Д., Буряк Г.А., Генералов В.М., Захарова Ю.Р., Лаптева Н.А., Олькин С.Е., Панченко М.В., Парфeнова В.В., Резникова И.К., Симоненков Д.В., Теплякова Т.В., Терновой В.А. 2009. Сравнение присутствия химических и биологических маркеров в поверхностном микрослое воды акваторий курортных зон озера Байкал и в атмосферном аэрозоле этого региона // Оптика атмосферы и океана 22(6), 585-594.
  8. Bertolini V., Gandolfi I., Ambrosini R., Bestetti G., Innocente E., Rampazzo G., Franzetti A. 2013. Temporal variability and effect of environmental variables on airborne bacterial communities in an urban area of Northern Italy // Appl. Microbiol. Biotechnol 59, 177-183. doi: 10.1007/s00253-012-4450-0.
  9. Bowers R., McCubbin I., Hallar A., Fierer N. 2012. Seasonal variability in airborne bacterial communities at a high-elevation site // Atmospheric Environment 50, 41-49.
  10. Bowers R., McLetchie S., Knight R., Fierer N. 2011a. Spatial variability in airborne bacterial communities across land-use types and their relationship to the bacterial communities of potential source environments // ISME J. 5, 601-612. doi: 10.1038/ismej. 2010. 167.
  11. Bowers R., Sullivan A., Costello E., Collett J., Knight R., Fierer N. 2011b. Sources of bacteria in outdoor air across cities in the Midwestern United States // Appl. Environ. Microbiol. 77, 6350-6356. doi: 10.1128/AEM.05498-11.
  12. Burrows S., Elbert W., Lawrenc M., Pösch U. 2009. Bacteria in the global atmosphere - Part 1: Review and synthesis of literature data for different ecosystems // Atmos. Chem. Phys. 9, 9263-9280. DOI: org/10.5194/acp-9-9263-2009.
  13. Burrows S., Butler T., Jöckel P., Tost H., Kerkweg A., Pöschl U., Lawrence M. 2009. Bacteria in the global atmosphere - Part 2: Modeling of emissions and transport between different ecosystems // Atmos. Chem. Phys. 9(23), 9281-9297.
  14. Fang Z., Ouyang Z., Zheng H., Wang X., Hu L. 2007. Culturable airborne bacteria in outdoor environments in Beijing, China // Microb. Ecol. 54, 487-496. doi: 10.1007/s00248-007-9216-3.
  15. Hara K., Zhang D. 2012. Bacterial abundance and viability in long-range transported dust // Atmos. Environ 47, 20-25.
  16. Kakikawa M., Kobayashi F., Maki T., Yamada M., Higashi T., Chen B., Shi G., Hong C., Tobo Y., Iwasaka Y. 2008. Dustborne microorganisms in the atmosphere over an Asian dust source region, Dunhuang // Air Qual Atmos Health 1(4), 195-202. doi: 10.1007/s11869-008-0024-9.
  17. Lighthart B. 1997. The ecology of bacteria in the alfresco atmosphere // FEMS Microbiol. Ecol. 23(4), 263-274. doi: 10.1111/j.1574-6941.1997.tb00408.x.
  18. Lighthart B., Shaffer B. 1994. Bacterial flux from chaparral into the atmosphere in mid-summer at a high desert location // Atmos. Environ. 28(7), 1267-1274.
  19. Lighthart B., Shaffer B.T. 1995. Airborne bacteria in the atmospheric surface layer: temporal distribution above a grass seed field // Appl. Environ. Microbiol. 61, 1492-1496.
  20. Maki T., Kakikawa M., Kobayashi F., Yamada M., Matsuki A., Hasegawa H., Iwasaka Y. 2013. Assessment of composition and origin of airborne bacteria in the free troposphere over Japan // Atmos. Environ. 74, 73-82.
  21. Maron P., Mougel C., Lejon D.P.H., Carvalho E., Bizet K., Marck G., Cubito N., Lemanceaua P., Ranjard L. 2006. Temporal variability of airborne bacterial community structure in an urban area // Atmos. Environ. 40, 8074-8080.
  22. Matthias-Maser S., Obolkin V., Khodzer T., Jaenicke R. 2000. Seasonal variation of primary biological aerosol particles in the remote continental region of Lake Baikal/Siberia // Atmos. Environ. 34, 3805-3811.
  23. Pearce D., Bridge P., Hughes K., Sattler B., Psenner R., Russell N. 2009. Microorganisms in the atmosphere over Antarctica // FEMS Microbiol. Ecol. 69, 143-157. doi: 10.1111/j.1574-6941.2009.00706.x.
  24. Ravva S., Hernlem B., Sarreala C., Mandrella R. 2012. Bacterial communities in urban aerosols collected with wetted-wall cyclonic samplers and seasonal fluctuations of live and culturable airborne bacteria // J. Environ. Monit. 14(2), 473-481.
  25. Shaffer T., Lighthart B. 1997. Survey of Culturable Airborne Bacteria at Four Diverse Locations in Oregon: Urban, Rural, Forest, and Coastal // Microbial Ecol. 34(3), 167-177.
  26. Tong Y., Lighthart B. 1999. Diurnal distribution of total and culturable atmospheric bacteria at a rural site // Aerosol Sci. Technol. 30, 246-254. doi: 10.1080/027868299304822.
  27. Tong Y., Lighthart B. 2000 The annual bacterial particle concentration and size distribution in the ambient atmosphere in a rural area of the Willamette Valley, Oregon // Aerosol Sci. Technol. 32, 393-403. doi: 10.1080/027868200303533.
  28. Williams J., De Reus M., Krejci R., Fischer H., Ström J. 2002. Application of the variability-size relationship to atmospheric aerosol studies: estimating aerosol lifetimes and ages // Atmos. Chem. Phys. 2, 133-145. doi: 10.5194/acp-2-133-2002.
  29. Womack A., Bohannan J., Green J. 2010. Biodiversity and biogeography of the atmosphere // Philosophical Transactions of the Royal Society B 365, 3645-3653. DOI: org/10.1098/rstb.2010.0283.
  30. Xu C., Wei M., Chen J., Sui X., Zhu C., Li J., Zheng L., Sui G., Li W., Wang W., Zhang O., Mellouki A. 2017. Investigation of diverse bacteria in cloud water at Mt. Tai, China // Science of The Total Environment 580(15), 258-265.
  31. Xu C., Wei M., Chen J., Zhu C., Li J., Xu X., Wang W., Zhang Q., Ding A., Kan H., Zhao Z., Mellouki A. 2019. Profile of inhalable bacteria in PM2.5 at Mt. Tai, China: Abundance, community, and influence of air mass trajectories // Ecotoxicology and Environmental Safety 168, 110-119.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies