Email this article Targeted axillary dissection in breast cancer: An overview of various techniques and their effectiveness. Systematic review
- Authors: Zaytsev N.A.1, Kolyadina I.V.1,2, Bikeev Y.V.1, Rodionova M.V.1, Khokhlova S.V.1,2, Rodionov V.V.1
-
Affiliations:
- Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology
- Russian Medical Academy of Continuous Professional Education
- Issue: Vol 27, No 4 (2025)
- Pages: 320-325
- Section: Articles
- Submitted: 08.08.2025
- Published: 11.02.2026
- URL: https://modernonco.orscience.ru/1815-1434/article/view/688859
- ID: 688859
Cite item
Full Text
Abstract
The introduction of effective neoadjuvant systemic therapy contributed to significant advances in the treatment of breast cancer, especially the most aggressive subtypes of this disease – triple negative and HER2-positive. The high effectiveness of the neoadjuvant therapy led to a high rate of the pathological complete response in the primary tumor and lymph nodes, which contributed to the de-escalation of surgery on both the breast and the regional lymphatic collector. Targeted axillary dissection (TAD) has taken a special place in clinical practice as a modern method of surgical staging in patients with breast cancer and metastatic lymph node involvement after neoadjuvant systemic therapy. A systematic review analyzed the results of several studies comparing different TAD techniques, with special attention paid to comparing one-stage (labeling of affected lymph nodes before chemotherapy) and two-stage (labeling before chemotherapy with subsequent pre- or intraoperative localization) approaches, as well as assessing the effectiveness of various markers, including radioactive seed implants (¹²⁵I), magnetic tags, carbon suspensions, metal staples, etc. The review highlighted the significant heterogeneity of the available protocols and emphasized the need for randomized controlled trials to standardize the TAD methodology, assess its long-term oncological safety, and establish optimal approaches to lymph node labeling.
Full Text
Введение
Широкое применение в клинической практике неоадъювантной системной терапии (НСТ) произвело революцию в лечении рака молочной железы (РМЖ), особенно у пациенток с агрессивными гистологическими подтипами: тройным негативным и HER2-положительным [1–3]. При этом степень ответа опухоли на проведенную НСТ не только определяет объем последующего оперативного вмешательства, но и влияет на выбор адъювантного этапа лечения. Применение НСТ позволяет увеличить долю органосохраняющих операций при всех подтипах РМЖ [4–6].
После НСТ примерно у 1/3 пациенток удается достигнуть полного патоморфологического ответа в аксиллярных лимфоузлах (axillary pCR), что значительно улучшает прогноз по сравнению с пациентами с наличием остаточной опухоли [7–11]. Это в свою очередь продиктовало необходимость появления менее инвазивных методик оценки патоморфологического ответа на НСТ в регионарных лимфоузлах при их первичном метастатическом поражении и возможности деэскалации регионарного хирургического лечения.
В серии клинических исследований оценивали диагностическую точность выполнения биопсии сигнальных лимфатических узлов (БСЛУ) по сравнению с аксиллярной лимфодиссекцией у пациентов с cN+ статусом заболеванием с наличием клинически полного ответа на проведенную лекарственную терапию. Такие исследования, как SENTINA, SN FNAC и ACOZOG Z1071, показали, что выполнение БСЛУ после НСТ демонстрирует уровни ложноположительных результатов в 14,2, 13,3 и 12,6% соответственно, а также отрицательную прогностическую ценность (ОПЦ), не превышающую 86% [12–14]. Использование двойных трассеров и удаление, как минимум, трех сторожевых ЛУ способствуют значимому снижению числа ложноположительных результатов [7].
Альтернативой БСЛУ является таргетная лимфаденэктомия – прицельное удаление метастатически пораженных аксиллярных лимфоузлов, маркированных до начала НСТ. На этапе хирургического лечения пораженные и маркированные ранее таргетные лимфоузлы (ТЛУ) можно выявить посредством визуального контроля, инструментальных методов исследования, а также при использовании средств для радио-навигации – в случае применения радиоактивных средств маркировки. Так, при использовании процедуры маркировки метастатически пораженного лимфоузла радиоактивными зернами (методики MARI) метка («зерно» радиоактивного йода 125I) устанавливается до НСТ, после чего обнаруживается во время оперативного вмешательства с помощью ручного γ-зонда и удаляется [15]. Наконец, БСЛУ и удаление ТЛУ могут быть объединены в процедуру, называемую таргетной аксиллярной диссекцией (ТАД).
Техника ТАД, впервые описанная M. Straver и соавт. в 2010 г., включала установку в пораженный лимфоузел радиоактивной метки для интраоперационного обнаружения и удаления. Данный метод показал ложноположительный результат величиной 7% и ОПЦ 83,3%, что в свою очередь сопоставимо с ОПЦ процедуры БСЛУ [15]. В более позднем когортном исследовании применение данной методики продемонстрировало эффективность обнаружения пораженного лимфоузла, равную 97% [16]. В последующих исследованиях выявлен сопоставимый уровень эффективности в 96% [17].
Первые опубликованные метаанализы, в которых обсуждали ТАД, были сосредоточены на уровне ложноположительных результатов процедуры. В них описательно рассматривали различные техники, но никогда не оценивали их статистически. С момента публикации основополагающей статьи M. Straver и соавт. в литературе обсуждали многие различные методы идентификации пораженного лимфоузла, но в настоящее время ни один из них не показал статистического превосходства [18].
Цель – систематизация исследований, в которых применяли ТАД, оценка эффективности применения различных типов маркеров, используемых для разметки пораженных ЛУ, а также анализ влияния времени маркировки пораженного лимфоузла на успешность его дальнейшего выявления по ходу операции.
Материалы и методы
Проведен комплексный поиск в базах международных и российских данных PubMed и e-library с анализом методик таргетной лимфодиссекции с включением не менее 30 человек. В итоге 32 работы с участием 3504 пациентов идентифицировали и включили в последующий анализ. Исследования сгруппировали по типу устанавливаемого в метастатически измененный ЛУ маркера и по времени его установки.
Результаты
Типы маркеров и их эффективность
Тип устанавливаемого маркера является критически важным аспектом для оптимизации поиска и удаления метастатически измененных ЛУ.
Радиоизотопные метки (зерна радиоактивного йода) 125I обеспечивают высокую точность локализации и минимальную степень миграции метки, но требуют специального оборудования для их хранения и утилизации из-за радиоактивной природы [18, 19].
Использование макроагрегированного альбумина с 99mTc (МАА99mTc), обычно применяемого при проведении БСЛУ, позволяет одновременно проводить лимфосцинтиграфию и интраоперационное обнаружение с помощью γ-зонда, без необходимости в дополнительном оборудовании с одним и тем же радиоактивным компонентом (99mTc) [20]. Возможность минимизировать затраты, в том числе и экономические, за счет максимального использования существующего оборудования очень эффективна.
Радиочастотные (ROLL-методика) и магнитные маркеры представляют собой новые технологии, которые демонстрируют многообещающие результаты в плане точности локализации и удобства использования. Приведенные маркеры не содержат радиоактивные компоненты, что повышает их безопасность, но при этом они требуют специального оборудования для обнаружения. Следует отметить, что магнитные и радиочастотные метки обладают магнитными свойствами, что ограничивает их использование в случае необходимости проведения магнитно-резонансной томографии либо если они установлены в рамках одноэтапной процедуры ТАД [19–22].
Металлические метки (клипсы) из немагнитных материалов особенно удобны для маркировки ЛУ благодаря их стабильности и совместимости с различными методами визуализации. Однако ключевыми ограничениями являются ухудшение распознаваемости клипсы, если лимфоузел находится глубоко в подмышечной области, утолщение коркового слоя ЛУ при его метастатическом поражении, фиброз лимфоузла при реализации противоопухолевого ответа, что делает ультразвуковую (УЗ)-идентификацию узла с клипсой еще более сложной [23]. Кроме того, требуется высокая степень подготовки специалиста в проведении УЗ-исследования (УЗИ), чтобы обеспечить быстрое и эффективное нахождение и удаление маркированного узла.
Установка навигационной (якорной) иглы – одна из самых ранних и простых техник, предполагающая простоту маркировки пораженного лимфоузла и его быстрый поиск по ходу операции с целью удаления. Однако необходима предварительная установка в пораженный ЛУ до НСТ металлической метки для его локализации и последующего подведения к нему якорной иглы. Данная процедура может быть связана с более высокой вероятностью миграции маркера и развития постманипуляционных осложнений [17]. Методика несет дискомфорт для пациента, характеризуется высокой степенью миграции метки, а также ассоциирована с возникновением гематом и болевого синдрома.
Исследования с одноэтапной процедурой поиска ТЛУ
Оптимальное время установки клипсы остается предметом дискуссий, т.к. установка до НСТ может привести к миграции метки во время лечения, а установка после НСТ может осложнить точную локализацию метастатически пораженного лимфоузла ввиду реализации противоопухолевого ответа [5, 6].
В 13 исследованиях, включающих 1323 пациента, описана одноэтапная процедура ТАД. Во всех исследованиях маркер устанавливали в метастатический ЛУ перед НСТ, за которой следовал хирургический этап лечения. Техника маркировки включала использование радиоактивной метки 125I (в 5 исследованиях), магнитного маркера (в 2 исследованиях), углеродных чернил (в 4 исследованиях), суспензии микрочастиц углерода (в одном исследовании) или металлической метки в сочетании с ее интраоперационным поиском под контролем УЗИ (в одном исследовании). Процент обнаружения маркированных ЛУ составил 93–100, средний процент обнаружения – 97. Процент совпадения ТЛУ с СЛУ при выполнении БСЛУ широко варьировался, составив 47,9–100 (табл. 1).
Таблица 1. Исследования, описывающие одноэтапные процедуры ТАД Table 1. Studies describing single-stage TAD procedures | |||
Исследования | Размер выборки | Тип используемой метки | % обнаружения метки во время операции |
J. Simons и соавт. [24] | 68 | Радиоактивная метка 125I | 93 |
J. Simons и соавт. [25] | 238 | Радиоактивная метка 125I | 94,1 |
F. Munck и соавт. [26] | 142 | Радиоактивная метка 125I | 99,3 |
P. Barry и соавт. [27] | 54 | Магнитная метка | 98 |
R. Patel и соавт. [28] | 47 | Углеродные (карбоновые) чернила | 100 |
I. Natsiopoulos и соавт. [29] | 75 | Углеродные (карбоновые) чернила | 95 |
T. Allweis и соавт. [30] | 63 | Углеродные (карбоновые) чернила | 95 |
J. de Boniface и соавт. [31] | 149 | Углеродные (карбоновые) чернила | 94,6 |
С. Spautz и соавт. [32] | 123 | Суспензия микрочастиц углерода | 98,3 |
С. Siso и соавт. [23] | 235 | Металлическая клипса (интраоперационный поиск под контролем УЗИ) | 96,2 |
А.В. Петровский и соавт. [33] | 33 | Радиоактивная метка 125I | 97 |
А.С. Емельянов и соавт. [34] | 45 | Радиоактивная метка 125I | 100 |
D. Bonfili и соавт. [35] | 51 | Магнитная метка | 100 |
Исследования с двухэтапной процедурой
В 19 исследованиях описан двухэтапный подход, в котором участвовали в общей сложности 2181 пациентов. Во всех исследованиях перед началом НСТ в метастатический или подозрительный ЛУ устанавливали металлическую метку (клипсу). После НСТ клипированный ТЛУ локализовали с помощью различных методов визуализации (в большинстве случаев использовали УЗИ), после чего его маркировали дополнительно перед операцией навигационной иглой (в 11 исследованиях), зернами с радиоактивным изотопом 125I (в 7 исследованиях), электромагнитным/радиочастотным маркером (в 2 исследованиях) либо визуализировали с помощью введенного технеция – 99mTc (в 3 исследованиях); табл. 2.
Таблица 2. Исследования, описывающие двухэтапные процедуры ТАД Table 2. Studies describing two-stage TAD procedures | ||||
Исследования | Размер выборки | Тип используемой метки | % обнаружения метки по данным методов визуальной диагностики | % обнаружения метки во время операции |
D. Plecha и соавт. [36] | 73 | Навигационная металлическая игла | Не описано | 97 |
D. Flores-Funes и соавт. [37] | 60 | Навигационная металлическая игла | 97 | 97 |
G. Gurleyik и соавт. [38] | 64 | Навигационная металлическая игла | 98 | 100 |
J. Sierra и соавт. [39] | 51 | Навигационная металлическая игла | Не описано | 96 |
S. Kuemmel и соавт. [40] | 423 | Навигационная металлическая игла | Невозможно определить | 77,8 (общий показатель идентификации) |
E. Acea-Figueira и соавт. [41] | 81 | Навигационная металлическая игла | 100 | 99 |
S. Wu и соавт. [42] | 239 | Навигационная металлическая игла | Невозможно определить | 94,1 |
F. Munck и соавт. [43] | 543 | Навигационная металлическая игла (263) | 79,4 | 90,1 |
Радиоактивная метка 125I (103) | 96,1 | |||
Углеродные (карбоновые) чернила (62) | 82 | |||
Магнитная метка (3) | 100 | |||
A. Caudle и соавт. [17] | 96 | Радиоактивная метка 125I (94) | – | – |
Навигационная металлическая игла (2) | – | |||
E. Diego и соавт. [44] | 30 | Радиоактивная метка 125I | 97 | 100 |
M. Beniey и соавт. [45] | 35 | Радиоактивная метка 125I | 97 | 97 |
J. Simons и соавт. [24] | 70 | Радиоактивная метка 125I (12) | – | 92 |
Навигационная металлическая игла (58) | – | 95 | ||
S. Aragón-Sánchez и соавт. [46] | 56 | Радиоактивная метка 125I | 91 | 97 |
A. Rebollo Aguirre и соавт. [47] | 44 | Радиоактивная метка 125I | – | 97 |
J. Fuertes Manuel и соавт. [20] | 30 | МАА99mTc | 100 | 90 |
A. del Castillo и соавт. [19] | 54 | МАА99mTc | – | 98 |
R. Rella и соавт. [48] | 77 | МАА99mTc | 94 | 97 |
A. Laws и соавт. [49] | 56 | Радиочастотный маркер | 95 | 93 |
Магнитный маркер | ||||
Электромагнитный отражатель | ||||
T. Balija и соавт. [50] | 99 | Электромагнитный отражатель (57) | 84 | 79 |
Навигационная металлическая игла (42) | 83 | 100 | ||
Частота идентификации ТЛУ при визуализации указана в 12 из 20 исследований и составила 83–100%. В 8 исследованиях ТЛУ не мог быть определен на этапе поиска посредством инструментальной визуализации. В целом, процент обнаружения метки во время операции составил 79–100, а средний процент детекции – 87,1. Соответствие ТЛУ СЛУ представлено в 12 исследованиях и соответствовало 35,7–95,0%.
Проблемы и ограничения
Эффективная предоперационная системная терапия, основанная на биологических особенностях опухоли, позволяет не только улучшить онкологические результаты лечения, но и провести деэскалацию хирургического этапа лечения [51, 52]. Несмотря на комплексный характер этого обзора, необходимо признать несколько проблем и ограничений. Гетерогенность включенных исследований в плане дизайна, популяций пациентов и типов маркеров осложняет прямое сравнение результатов. Вариабельность хирургического этапа, методов визуализации и локальных протоколов дополнительно осложняет интерпретацию данных результатов. Кроме того, необходимо признать наиболее критический пробел в литературе – отсутствие стандартизированных протоколов для ТАД. Вариабельность типов маркеров, времени их установки и успешности идентификации подчеркивает необходимость разработки общих рекомендаций, которые определяли бы приемлемые параметры установки маркеров и непосредственно сам тип маркеров. В идеале будущие исследования должны быть сосредоточены на крупномасштабных рандомизированных контролируемых испытаниях и крупных исследованиях в рутинной практике, сравнивающих различные типы маркеров и стратегии времени установки, а также долгосрочную онкологическую безопасность, чтобы с использованием подходов доказательной медицины попытаться установить стандарты процедуры ТАД.
Заключение
Обобщенный анализ существующих клинических практик регионарной хирургии у больных с наличием метастатически пораженных лимфоузлов, получивших НСТ, демонстрирует вариабельность в типах используемых маркеров и времени их установки, а также широкий диапазон эффективности обнаружения ТЛУ при визуальных методах исследования и во время операции, что подчеркивает необходимость оптимизации этой техники регионарного стадирования и разработки протоколов ТАД для рутинного использования с целью улучшения онкологических результатов лечения пациентов с ранним РМЖ.
Раскрытие интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Disclosure of interest. The authors declare that they have no competing interests.
Вклад авторов. Авторы декларируют соответствие своего авторства международным критериям ICMJE. Все авторы в равной степени участвовали в подготовке публикации: разработка концепции статьи, получение и анализ фактических данных, написание и редактирование текста статьи, проверка и утверждение текста статьи.
Authors’ contribution. The authors declare the compliance of their authorship according to the international ICMJE criteria. All authors made a substantial contribution to the conception of the work, acquisition, analysis, interpretation of data for the work, drafting and revising the work, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the work.
Источник финансирования. Авторы декларируют отсутствие внешнего финансирования для проведения исследования и публикации статьи.
Funding source. The authors declare that there is no external funding for the exploration and analysis work.
About the authors
Nikita A. Zaytsev
Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology
Author for correspondence.
Email: n.zaytsev.md@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-7303-7213
Graduate Student
Russian Federation, MoscowIrina V. Kolyadina
Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology; Russian Medical Academy of Continuous Professional Education
Email: n.zaytsev.md@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-1124-6802
D. Sci. (Med.), Prof., Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Russian Medical Academy of Continuous Professional Education
Russian Federation, Moscow; MoscowYury V. Bikeev
Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology
Email: n.zaytsev.md@yandex.ru
ORCID iD: 0009-0000-3757-5025
Cand. Sci. (Med.)
Russian Federation, MoscowMaria V. Rodionova
Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology
Email: n.zaytsev.md@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-0658-1454
Cand. Sci. (Med.)
Russian Federation, MoscowSvetlana V. Khokhlova
Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology; Russian Medical Academy of Continuous Professional Education
Email: n.zaytsev.md@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-4121-7228
D. Sci. (Med.), Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Russian Medical Academy of Continuous Professional Education
Russian Federation, Moscow; MoscowValerii V. Rodionov
Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology
Email: n.zaytsev.md@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-0096-7126
SPIN-code: 2716-7193
Scopus Author ID: 56801413600
D. Sci. (Med.)
Russian Federation, MoscowReferences
- Морозов Д.А., Колядина И.В., Поддубная И.В., и др. Особенности ответа на неоадъювантную химиотерапию у пациенток с HER2-позитивным раком молочной железы II–III стадии, получающих современные режимы лекарственной терапии с двойной анти-HER2-блокадой (оригинальное исследование). Современная Онкология. 2022;23(4):603-10 [Morozov DA, Kolyadina IV, Poddubnaya IV, et al. Features of response to modern neoadjuvant chemotherapy with dual anti-HER2 blockade (trastuzumab and pertuzumab) in the patients with HER2-positive breast cancer stage II–III. Journal of Modern Oncology. 2022;23(4):603-10 (in Russian)]. doi: 10.26442/18151434.2021.4.201297
- Колядина И.В. По следам SABCS 2022: TOP-12 исследований по распространенному раку молочной железы, которые могут изменить нашу клиническую практику. Современная Онкология. 2023;25(1):46-54 [Kolyadina IV. Following in the footsteps of SABCS 2022: top 12 advanced breast cancer studies that could change our clinical practice: A review. Journal of Modern Oncology. 2023;25(1):46-54 (in Russian)]. doi: 10.26442/18151434.2023.1.202102
- Колядина И.В., Поддубная И.В. Ключевые исследования, изменившие историю и принципы лечения раннего HER2+ рака молочной железы: фокус на индивидуализацию терапии. Опухоли женской репродуктивной системы. 2021;16(3):46-56 [Kolyadina IV, Poddubnaya IV. Key studies that have changed the history and treatment of early HER2+ breast cancer: focus on individual therapy. Tumors of female reproductive system. 2021;16(3):46-56 (in Russian)]. doi: 10.17650/1994-4098-2020-16-3-46-55
- Boughey JC, McCall LM, Ballman KV, et al. Tumor biology correlates with rates of breast-conserving surgery and pathologic complete response after neoadjuvant chemotherapy for breast cancer: findings from the ACOSOG Z1071 (Alliance) Prospective Multicenter Clinical Trial. Ann Surg. 2014;260(4):608-14. doi: 10.1097/SLA.0000000000000924
- Колядина И.В., Данзанова Т.Ю., Хохлова С.В., и др. Современный взгляд на вопросы диагностики и верификации поражения аксиллярных лимфатических узлов при раннем раке молочной железы. Современная Онкология. 2020;22(1):46-52 [Kolyadina IV, Danzanova TY, Khokhlova SV, et al. Modern view on the issues of diagnosis and verification of axillary lymph nodes involvement in early breast cancer. Journal of Modern Oncology. 2020;22(1):46-52 (in Russian)]. doi: 10.26442/18151434.2020.1.200018
- Колядина И.В., Поддубная И.В., Павликова О.А., Комов Д.В. Особенности хирургического лечения больных раком молочной железы, получающих предоперационную лекарственную терапию. Современная Онкология. 2016;18(1): 50-4 [Kolyadina IV, Poddubnaya IV, Pavlikova OA, Komov DV. Features of surgical treatment of patients with breast cancer receiving preoperative systemic therapy. Journal of Modern Oncology. 2016; 18(1):50-4 (in Russian)].
- Simons JM, van Nijnatten TJA, van der Pol CC, et al. Diagnostic Accuracy of Different Surgical Procedures for Axillary Staging After Neoadjuvant Systemic Therapy in Node-positive Breast Cancer: A Systematic Review and Meta-analysis. Ann Surg. 2019;269(3):432-42. doi: 10.1097/SLA.0000000000003075
- Cortazar P, Zhang L, Untch M, et al. Pathological complete response and long-term clinical benefit in breast cancer: the CTNeoBC pooled analysis. Lancet. 2014;384(9938):164-72. doi: 10.1016/S0140-6736(13)62422-8
- von Minckwitz G, Untch M, Blohmer JU, et al. Definition and impact of pathologic complete response on prognosis after neoadjuvant chemotherapy in various intrinsic breast cancer subtypes. J Clin Oncol. 2012;30(15):1796-804. doi: 10.1200/JCO.2011.38.8595
- Mougalian SS, Hernandez M, Lei X, et al. Ten-Year Outcomes of Patients With Breast Cancer With Cytologically Confirmed Axillary Lymph Node Metastases and Pathologic Complete Response After Primary Systemic Chemotherapy. JAMA Oncol. 2016;2(4):508-16. doi: 10.1001/jamaoncol.2015.4935
- Fayanju OM, Ren Y, Thomas SM, et al. The Clinical Significance of Breast-only and Node-only Pathologic Complete Response (pCR) After Neoadjuvant Chemotherapy (NACT): A Review of 20,000 Breast Cancer Patients in the National Cancer Data Base (NCDB). Ann Surg. 2018;268(4):591-601. doi: 10.1097/SLA.0000000000002953
- Kuehn T, Bauerfeind I, Fehm T, et al. Sentinel-lymph-node biopsy in patients with breast cancer before and after neoadjuvant chemotherapy (SENTINA): a prospective, multicentre cohort study. Lancet Oncol. 2013;14(7):609-18. doi: 10.1016/S1470-2045(13)70166-9
- Boughey JC, Suman VJ, Mittendorf EA, et al. Sentinel lymph node surgery after neoadjuvant chemotherapy in patients with node-positive breast cancer: the ACOSOG Z1071 (Alliance) clinical trial. JAMA. 2013;310(14):1455-61. doi: 10.1001/jama.2013.278932
- Boileau JF, Poirier B, Basik M, et al. Sentinel node biopsy after neoadjuvant chemotherapy in biopsy-proven node-positive breast cancer: the SN FNAC study. J Clin Oncol. 2015;33(3):258-64. doi: 10.1200/JCO.2014.55.7827
- Straver ME, Loo CE, Alderliesten T, et al. Marking the axilla with radioactive iodine seeds (MARI procedure) may reduce the need for axillary dissection after neoadjuvant chemotherapy for breast cancer. Br J Surg. 2010;97(8):1226-31. doi: 10.1002/bjs.7073
- Donker M, Straver ME, Wesseling J, et al. Marking axillary lymph nodes with radioactive iodine seeds for axillary staging after neoadjuvant systemic treatment in breast cancer patients: the MARI procedure. Ann Surg. 2015;261(2):378-82. doi: 10.1097/SLA.0000000000000558
- Caudle AS, Yang WT, Krishnamurthy S, et al. Improved Axillary Evaluation Following Neoadjuvant Therapy for Patients With Node-Positive Breast Cancer Using Selective Evaluation of Clipped Nodes: Implementation of Targeted Axillary Dissection. J Clin Oncol. 2016;34(10):1072-8. doi: 10.1200/JCO.2015.64.0094
- Gante I, Maldonado JP, Figueiredo Dias M. Marking Techniques for Targeted Axillary Dissection Among Patients With Node-Positive Breast Cancer Treated With Neoadjuvant Chemotherapy. Breast Cancer (Auckl). 2023;17:11782234231176159. doi: 10.1177/11782234231176159
- del Castillo A, Gomez-Modet S, Mata JM, Tejedor L. Targeted axillary dissection using Radioguided Occult Lesion Localization technique in the clinically negative marked lymph node after neoadjuvant treatment in breast cancer patients. Eur J Surg Oncol. 2023;49(7):1184-18. doi: 10.1016/j.ejso.2023.03.208
- Fuertes Manuel J, Kohan S, Jordà Solé M, et al. Patients with initial nodal involvement due to breast cancer who have received neoadjuvant chemotherapy: Combined sentinel node-radioguided surgery of the pathological node. Rev Esp Med Nucl Imagen Mol. 2022;41(5):284-91. doi: 10.1016/j.remnie.2022.05.002
- Gera R, Tayeh S, Al-Reefy S, Mokbel K. Evolving Role of Magseed in Wireless Localization of Breast Lesions: Systematic Review and Pooled Analysis of 1,559 Procedures. Anticancer Res. 2020;40(4):1809-85. doi: 10.21873/anticanres.14135
- Nguyen CL, Cui R, Zhou M, et al. Cost-Effectiveness of Radar Localisation Versus Wire Localisation for Wide Local Excision of Non-palpable Breast Cancer. Ann Surg Oncol. 2024;31(6):3916-95. doi: 10.1245/s10434-024-15142-x
- Siso C, Esgueva A, Rivero J, et al. Feasibility and safety of targeted axillary dissection guided by intraoperative ultrasound after neoadjuvant treatment. Eur J Surg Oncol. 2023;49(10):106938:S0748-7983(23)00505-X. doi: 10.1016/j.ejso.2023.05.013
- Simons JM, van Pelt MLMA, Marinelli AWKS, et al. Excision of both pretreatment marked positive nodes and sentinel nodes improves axillary staging after neoadjuvant systemic therapy in breast cancer. Br J Surg. 2019;106(12):1632-69. doi: 10.1002/bjs.11320
- Simons JM, van Nijnatten TJA, van der Pol CC, et al. Diagnostic Accuracy of Radioactive Iodine Seed Placement in the Axilla With Sentinel Lymph Node Biopsy After Neoadjuvant Chemotherapy in Node-Positive Breast Cancer. JAMA Surg. 2022;157(11):991-9. doi: 10.1001/jamasurg.2022.3907
- Munck F, Andersen IS, Vejborg I, et al. Targeted Axillary Dissection with (125)I Seed Placement Before Neoadjuvant Chemotherapy in a Danish Multicenter Cohort. Ann Surg Oncol. 2023;30(7):4135-12. doi: 10.1245/s10434-023-13432-4
- Barry PA, Harborough K, Sinnett V, et al. Clinical utility of axillary nodal markers in breast cancer. European Journal of Surgical Oncology. 2023;49(4):709-15. doi: 10.1016/j.ejso.2022.12.019
- Patel R, MacKerricher W, Tsai J, et al. Pretreatment Tattoo Marking of Suspicious Axillary Lymph Nodes: Reliability and Correlation with Sentinel Lymph Node. Ann Surg Oncol. 2019;26(8):2452-48. doi: 10.1245/s10434-019-07419-3
- Natsiopoulos I, Intzes S, Liappis T, et al. Axillary Lymph Node Tattooing and Targeted Axillary Dissection in Breast Cancer Patients Who Presented as cN+ Before Neoadjuvant Chemotherapy and Became cN0 After Treatment. Clin Breast Cancer. 2019;19(3):208-15. doi: 10.1016/j.clbc.2019.01.013
- Allweis TM, Menes T, Rotbart N, et al. Ultrasound guided tattooing of axillary lymph nodes in breast cancer patients prior to neoadjuvant therapy, and identification of tattooed nodes at the time of surgery. Eur J Surg Oncol. 2020;46(6):1041-105. doi: 10.1016/j.ejso.2019.11.501
- de Boniface J, Frisell J, Kühn T, et al. False-negative rate in the extended prospective TATTOO trial evaluating targeted axillary dissection by carbon tattooing in clinically node-positive breast cancer patients receiving neoadjuvant systemic therapy. Breast Cancer Res Treat. 2022;193(3):589-95. doi: 10.1007/s10549-022-06588-2
- Spautz CC, Schunemann Junior E, Budel LR, et al. Marking axillary nodes with 4% carbon microparticle suspension before neoadjuvant chemotherapy improves sentinel node identification rate and axillary staging. J Surg Oncol. 2020;122(2): 164-6. doi: 10.1002/jso.25928
- Петровский А.В., Солощенко А.И., Герасимов А.Н., и др. Выбор оптимального варианта разметки метастатических лимфатических узлов у больных раком молочной железы. Злокачественные опухоли. 2023;13(1):11-6 [Petrovsky AV, Soloshchenko AI, Gerasimov AN, et al. Choice of the optimal metastatic lymph node marking in patients with breast cancer. Malignant tumours. 2023;13(1): 11-6 (in Russian)]. doi: 10.18027/2224-5057-2023-13-1-11-16
- Емельянов А.С., Криворотько П.В., Жильцова Е.К., и др. Хирургическое стадирование рака молочной железы с оценкой состояния аксиллярной области у пациенток категории cN+, перешедших в категорию ycN0 после неоадъювантной терапии. Вопросы онкологии. 2022;68(3): 322-32 [Emelyanov AS, Krivorotko PV, Zhiltsova EK, et al. Axillary surgery after neoadjuvant chemotherapy in breast cancer patients downstaging from cN+ to ycN0. Problems in oncology = Voprosy onkologii. 2022;68(3):322-32 (in Russian)]. doi: 10.37469/0507-3758-2022-68-3-322-332
- Bonfili D, Listorti C, Pilotta F, et al. P373: Targeted Axillary Dissection After Neoadjuvant Chemotherapy: Redefining Lymph Node Management in Breast Cancer. The Breast. 2025;80:104195. doi: 10.1016/j.breast.2025.104195
- Plecha D, Bai S, Patterson H, et al. Improving the Accuracy of Axillary Lymph Node Surgery in Breast Cancer with Ultrasound-Guided Wire Localization of Biopsy Proven Metastatic Lymph Nodes. Ann Surg Oncol. 2015;22(13):4241-6. doi: 10.1245/s10434-015-4527-y
- Flores-Funes D, Aguilar-Jiménez J, Martínez-Gálvez M, et al. Feasibility and validation of the targeted axillary dissection technique in the axillary staging of breast cancer after neoadjuvant therapy: Definitive results. Surg Oncol. 2021;38:101636:S0960-7404(21)00125-0. doi: 10.1016/j.suronc.2021.101636
- Gurleyik G, Aksu SA, Aker F, et al. Targeted axillary biopsy and sentinel lymph node biopsy for axillary restaging after neoadjuvant chemotherapy. Ann Surg Treat Res. 2021;100(6):305-12. doi: 10.4174/astr.2021.100.6.305
- Sierra JN, Cuesta PR, Salguero FJV, Romera AE, Gómez IV. Evaluation of axillary response to neoadjuvant systemic therapy with sentinel node biopsy and axillary wire in node-positive breast cancer. Eur J Gynaecol Oncol. 2021;42:1291-99.
- Kuemmel S, Heil J, Rueland A, et al. A Prospective, Multicenter Registry Study to Evaluate the Clinical Feasibility of Targeted Axillary Dissection (TAD) in Node-positive Breast Cancer Patients. Ann Surg. 2022;276(5):e553-52. doi: 10.1097/SLA.0000000000004572
- Acea-Figueira E, García-Novoa A, Díaz Carballada C, et al. Lymph node staging after primary systemic therapy in women with breast cancer and lymph node involvement at diagnosis. Cir Esp (Engl Ed). 2023;101(6):417-25. doi: 10.1016/j.cireng.2022.06.007
- Wu SY, Li JW, Wang YJ, et al. Clinical feasibility and oncological safety of non-radioactive targeted axillary dissection after neoadjuvant chemotherapy in biopsy-proven node-positive breast cancer: a prospective diagnostic and prognostic study. Int J Surg. 2023;109(7):1863-80. doi: 10.1097/JS9.0000000000000331
- Munck F, Jepsen P, Zeuthen P, et al. Comparing Methods for Targeted Axillary Dissection in Breast Cancer Patients: A Nationwide, Retrospective Study. Ann Surg Oncol. 2023;30(11):6361-39. doi: 10.1245/s10434-023-13792-x
- Diego EJ, McAuliffe PF, Soran A, et al. Axillary Staging After Neoadjuvant Chemotherapy for Breast Cancer: A Pilot Study Combining Sentinel Lymph Node Biopsy with Radioactive Seed Localization of Pre-treatment Positive Axillary Lymph Nodes. Ann Surg Oncol. 2016;23(5):1549-53. doi: 10.1245/s10434-015-5052-8
- Beniey M, Boulva K, Rodriguez-Qizilbash S, et al. Targeted axillary dissection in node-positive breast cancer: a retrospective study and cost analysis. Cureus. 2021;13(4):e14610. doi: 10.7759/cureus.14610
- Aragón-Sánchez S, Ciruelos-Gil E, López-Marín L, et al. Feasibility of targeted axillary dissection for de-escalation of surgical treatment after neoadjuvant chemotherapy in breast cancer. Surg Oncol. 2022;44:101823. doi: 10.1016/j.suronc.2022.101823
- Rebollo Aguirre AC, Fernández Fernández J, Sánchez Sánchez R, et al. Radioguided surgery with iodine-125 seeds in breast cancer patients treated with neo-adjuvant chemotherapy. Rev Esp Med Nucl Imagen Mol (Engl Ed). 2022;41(2):71-7. doi: 10.1016/j.remnie.2021.04.017
- Rella R, Conti M, Bufi E, et al. Selective Axillary Dissection after Neoadjuvant Chemotherapy in Patients with Lymph-Node-Positive Breast Cancer (CLYP Study): The Radio-Guided Occult Lesion Localization Technique for Biopsy-Proven Metastatic Lymph Nodes. Cancers (Basel). 2023;15(7):2046. doi: 10.3390/cancers15072046
- Laws A, Dillon K, Kelly BN, et al. Node-Positive Patients Treated with Neoadjuvant Chemotherapy Can Be Spared Axillary Lymph Node Dissection with Wireless Non-Radioactive Localizers. Ann Surg Oncol. 2020;27(12):4819-87. doi: 10.1245/s10434-020-08902-y
- Balija TM, Braz D, Hyman S, Montgomery LL. Early reflector localization improves the accuracy of localization and excision of a previously positive axillary lymph node following neoadjuvant chemotherapy in patients with breast cancer. Breast Cancer Res Treat. 2021;189(1):121-30. doi: 10.1007/s10549-021-06281-w
- Павликова О.А., Колядина И.В., Комов Д.В., и др. Факторы-предикторы достижения полного лекарственного патоморфоза при неоадъювантной химиотерапии первично-операбельного рака молочной железы. Современная Онкология. 2017;19(1):24-9 [Pavlikova OA, Kolyadina IV, Komov DV, et al. Predictive factors of achievement pathological complete response at neoadjuvant chemotherapy of primary operable breast cancer. Journal of Modern Oncology. 2017;19(1):24-9 (in Russian)].
- Колядина И.В., Поддубная И.В., Павликова О.А., и др. Эволюция неоадъювантного подхода при первично-операбельном раке молочной железы в последнюю декаду: модный тренд или реальная клиническая практика? Современная Онкология. 2017;19(1):9-16 [Kolyadina IV, Poddubnaya IV, Pavlikova OA, et al. The evolution of neoadjuvant approach in primary operable breast cancer last decade: modern trend or a real clinical practice? Journal of Modern Oncology. 2017;19(1):9-16 (in Russian)].
Supplementary files
